1950 kam für die AAFC das Aus. Die 49ers wurden gemeinsam mit den Cleveland Browns und den Baltimore Colts von der NFL übernommen. In ihrer ersten NFL-Saison gewannen die 49ers nur 3 Spiele. Ein gegnerischer Coach beschrieb die 49ers als "nicht groß und hart genug".
1951 verbesserten sich die 49ers enorm, und sie waren bis zum letzten Tag im Meisterschaftsrennen vertreten. Am Ende fehlte nur ein halbes Spiel. Angeführt von LB Hardy Brown und seinen berühmten "Shoulder Tackle" hatten die 49ers eine der härtesten Defenses der Liga. QB Y.A. Tittle und E Billy Wilson begannen ihre großen Karrieren.
1952 - Nach einem hervorragenden Saisonstart ließ das Team Mitte der Saison nach. HB Hugh "The King" McElhenny, der von der University of Washington gekommen war, wurde zum Spieler des Jahres gewählt und avancierte zum gefürchtetesten Runner der Liga.
1953 hatten die 49ers ihre bis dahin beste Saison, die sie mit einem Record von 9-3 beendeten, was normalerweise gut genug für eine Meisterschaft war. Jedoch legte Detroit einen Record von 10-2 hin. Zwei der 3 Niederlagen erlitten die 49ers, als QB Y.A. Tittle aufgrund einer Gesichtsverletzung nicht spielen konnte. Es waren knappe Niederlagen - zusammengerechnet um nur 9 Punkte. FB Joe "The Jet" Perry war einer der ersten Spieler, die in einer einzigen Saison mehr als 1.000 yds Raumgewinn verzeichnen konnten. E Gordy Soltau wurde zum zweiten Mal in Folge Top Scorer der Liga.
1954 mußten die 49ers wieder Verletzungen verkraften. Es erwischte mit QB Y.A. Tittle, HB Hugh McElhenny und FB Joe Perry der vier Mitglieder des legendären Million Dollar Backfield - nur RB John Henry Johnson blieb verschont. Perry erzielte trotzdem einen Gesamtraumgewinn von mehr als 1.000 yds und war damit der erste Spieler, dem das zweimal in Folge gelang.
1955 hatten die 49ers mit HB Hugh McElhenny, der mal wieder an einer Verletzung laborierte, ihre zweitschlechteste Saison unter Norman P. Strader, dem Nachfolger von Head Coach Buck Shaw.
1956 - Nach 7 Spielen in QB Frankie Albert's erster Saison standen die 49ers mit einem Record von 1-6 auf dem letzten Platz. In den letzten 5 Spielen blieben sie jedoch mit 4-0-1 unbesiegt.
1957 war zweifellos eine der emotionalsten und dramatischsten Saisons der 49ers-Geschichte. Jedes Spiel stand auf des Messers Schneide, und der "Alley-Oop-Pass" von QB Y.A. Tittle zu Rookie HB R.C. Owens wurde ein Begriff. Die Emotionen fanden ihren traurigen Höhepunkt, als der beliebte Tony Morabito während eines Spiels bei den Chicago Bears am 27.10.57 zusammenbrach und an einer Herzattacke verstarb. Die 49ers bogen einen 10-Punkte-Rückstand noch um und gewannen 21-17. Der brillante E Billy Wilson fing einen Pass von Tittle zum TD und gewann damit das Spiel im letzten Viertel. Am Ende der Saison hatten sowohl die 49ers als auch Detroit einen Record von 8-4. Doch die 49ers verloren das Playoff-Spiel mit 27-31, nachdem sie noch im 3. Viertel 27-7 geführt hatten.
1958 erlebten die 49ers-Fans ein Auf und Ab. Der Record von 6-6 wurde überschattet von furchtbaren Niederlagen gegen die L.A. Rams (3-33 und 7-56). QB Frankie Albert beendete nach der Saison seine Karriere.
1959 - Mit Howard W. (Red) Hickey als Coach waren die 49ers wieder vorn dabei. QB John Brodie führte sein Team zu einem überraschenden 21-20 gegen Cleveland. HB J.D. Smith, ein ehemaliger Defensive Back, war der zweite 49er, der mehr als 1.000 yds in einer Saison erzielte.
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